Сын Иоанна Безземельного вошел в историю как Генрих III Строитель. При нем Тауэр обрел свой практически современный вид. Главным каменщиком короля был Адам де Ламбурн, однако зачастую распорядителем работ выступал сам король. Водяные ворота, впоследствии названные воротами Предателей, Колыбельная башня и Фонарная башня, в которой он оборудовал себе спальню и кабинет, обязаны своим возникновением именно этому королю. К тому же по приказу Генриха III внутренние покои были украшены фресками и лепниной, а часовни — витражами, скульптурами и резьбой.
Именно во времена Генриха III Тауэр стал делиться на Внутренний и Внешний дворы. Внутренний, спроектированный еще Гэндальфом, заключал в себе древнейшие сооружения и был собственностью монарха, его твердыней, где он жил сам и держал в оковах своих врагов. Здесь он хранил казну и регалии, которые показывались народу только в дни коронаций, здесь находились его собственная часовня и частная плаха. В этот двор простому люду дорога была заказана.
Но зато ему принадлежал двор Внешний. Большей частью спланированный Генрихом III, он также имел несколько башен, а его территория, занимавшая пространство от стены до Темзы, состояла из переулков и укреплений, защищавших пристань. С пристани в Тауэр вели три лестницы — Королевская, Водяная и Галерная. По первой в укрепление поднимались короли и высокопоставленные лица, по двум вторым — государственные преступники.
При Генрихе III (1206—1272 годы) был созван первый английский парламент, что, впрочем, отнюдь не мешало королю править самостоятельно. Верховный судья Губерт де Бург публично осудил его за стремление к самовластью — и был брошен в Тауэр, однако затем выпущен. Как шутил один из членов тогдашнего парламента, король был не только хорошим зодчим, но и отнюдь не плохим тюремщиком. И Генрих это подтвердил еще как минимум один раз, когда в Тауэре оказался Вильям ле Мариш, обвиненный в покушении на короля. Ле Мариш был схвачен, закован в цепи и вскоре казнен.
